Az első kiállító terembe lépve Kapuvár történetének jelentősebb mozzanataival ismerkedhet meg a látogató.
A Kárpát-medencébe betelepülő magyarság szállásterületének védelmére gyepűrendszert alakított ki, melynek a Rábaköz is részét képezte. Az egykor mocsaras tájba nyúlik be az a hordalékkúp-vonulat, amelyet az Öreg-Rábából kiszakadó Kis-Rába épített, és amelynek az egyik legmagasabb pontján épült fel Kapu vára, a későbbi település magja, amely a nyugati védelmi vonal, a gyepű, fontos átkelője, „kapu”-ja volt. A nagyrészt mocsaras vidék csupán kisszámú lakosság megtelepedésére adott lehetőséget. Életkörülményeikre a Kistölgyfa major mellett feltárt Árpád-kori falu leletei vetnek némi fényt. A Veszkény mellett előkerült temető a kalandozások korába nyújt bepillantást: a felszerszámozott lovukkal együtt eltemetett elhunytak mellé ékszereket és nyilakat helyeztek, egyiküket pedig egy I. Berengár (887–924) dénárral is ellátták.
I. (Szent) István (1000–1038) államszervező tevékenysége nyomán a Magyar Királyság erős központi kormányzattal rendelkező, független államként csatlakozott a nyugati keresztény világhoz. A feltételezések szerint a kialakuló közigazgatási rendszerben Kapu királyi vára Rábaköz vármegye központjának szerepét töltötte be. A gyepűtől nyugatra eső területek fokozatos megszállása és benépesítése során ezt a szerepet Sopron vette át, a Rábaköz pedig a kialakuló Sopron vármegye része lett.
A vár neve 1162-ben, III. István király oklevelében tűnik fel először. Az Árpád kori ispáni vár szerkezetét nem ismerjük, azonban a korszak várépítészetének ismeretében földfalú, esetleg gerendavázas építménynek kell elképzelnünk, amelyhez a bejutást árkokkal, csapdákkal nehezítették. A földsánccal övezett területen állhattak a lakó és gazdasági épületek. Az erősséget Zsigmond király 1387-ben a hozzá tartozó falvakkal együtt a Kanizsai családnak adományozta. 1536-ban a család férfiágon kihalt, birtokait Kanizsai Orsolya kezével Nádasdy Tamás kapta meg.
A 16. századi várról az inventáriumok segítségével alkothatunk képet. Kapu vára a középkori erődítményeknek abba a típusába tartozhatott, amelynek képviselői több-kevesebb átépítéssel ma is állnak a Dunántúlon, mint például Devecser és Jánosháza várkastélya, de egy fennmaradt ábrázolás szerint hasonló épület volt a Wathay család elpusztult vági várkastélya is. A középkori vár fából és földből épült palánkfala nagyjából négyzet alakú területet vett körül, amelynek keleti oldalán állhatott a téglából emelt, egyemeletes reneszánsz lakóépület, a homlokzatból előreugró, az épületnél egy szinttel magasabb toronnyal. A 17. századi építkezések során az udvar északi és nyugati oldalán is épületeket, a sarkokon pedig a védelem céljait szolgáló óolasz rendszerű bástyákat emeltek. A kapu nyugaton nyílt, háromszög alaprajzú védőművel erősítve. A 17. század végi vár képét Mathias Greischer metszetéről (Magyar Nemzeti Múzeum, Történelmi Képcsarnok) ismerjük.
1671-ig, a Wesselényi-féle összeesküvésben részes Nádasdy Ferenc kivégzéséig, Kapuvár a Nádasdy család birtokában volt. Elkobzott birtokaikat, köztük a kapuvári uradalmat előbb a királyi kamara vette kezelésbe, majd 1681-ben Esterházy Pál nádor szerezte meg. A vár a Rákóczi szabadságharc idején többször gazdát cserélt. 1705-ben, a kurucok dunántúli hadjárata során Bottyán János fogta ostrom alá. A várárok vizét elvezettette, majd rövid tüzérségi előkészítés után a várat egyetlen rohammal elfoglalta. 1709 júliusában gróf Esterházy Antal kuruc generális az erősséget kiüríttette, majd nehogy a császári hadak támaszpontjául szolgáljon, védőműveit leromboltatta. A vár hadi szerepe ezzel megszűnt. A 18. század közepén barokk stílusban kastéllyá alakították át. Az épület 1843-ban leégett. A l9. század végén több eklektikus stílusú átalakítást végeztek rajta. Helyreállítására 1958 és 1960 között került sor. A vár többszöri átépítésének emlékét évszámos és monogramos téglák őrzik.
A vár mellett kialakult katonatelepet a 16. század második felében már a mezővárosok sorában említik. Buda török megszállása (1541) után az ellenséges betörések közvetlenül a nyugati országrészt fenyegették. Kapuvár lakosai a vár és a Kis-Rába átkelőjének őrzése fejében jelentős kiváltságokat kaptak földesuruktól, Nádasdy Ferenctől, amelyet az uralkodó, I. Lipót is megerősített. Nádasdy 1663-ban a várban szolgálatot teljesítő muskétásokat a vártól mintegy másfél kilométerre letelepítette, megalapítva ezzel Gartát. Az új telepeseket a falu alapításának évében, majd 1670-ben a kapuváriakéihoz hasonló jogokkal ruházta fel.
Az új földesúr, Esterházy Pál, 1685-ben kontraktust kötött a mezővárossal, amelyben még elismerte és megerősítette a lakosok korábban szerzett kiváltságait. A török kiűzését követő karlócai békekötés (1699) után azonban a kapuváriak katonai szolgálata megszűnt. A földesúr erre hivatkozva megkezdte a szabadalmas település úrbéres községgé süllyesztését. Az elégedetlenség egyre nőtt, és 1826-ban nyílt lázadásba torkollott. A községi és mezővárosi igazgatás tárgyi emlékei a kiállított pecsétnyomók és a késő reneszánsz gartai bíróláda.
A 16. századi reformációt követő katolikus restauráció sikere nyomán a vallásosság és a szentek tisztelete a társadalom minden rétegében felerősödött. A 17–18. század folyamán, a bécsi udvar támogatását élvező katolikus egyház jóvoltából különös jelentőségre tett szert a Szentháromság, valamint Mária és az új, addig ismeretlen szentek (például Szent Flórián, Szent Vendel vagy Nepomuki Szent János) tisztelete, amelyet a kor templomdedikációi is tükröznek. A templomi és köztéri szobrok mellett a nagy számban elterjedt szentképek és kolostormunkák is ennek tanúi.
Kapuvár mezőváros római katolikus egyházközsége, Babót egykori filiája, 1686-ban önálló plébánia rangjára emelkedett. A fából épült szerény „misemondó ház” helyén 1718-ban emelt első, szilárd anyagból épült templomot Szent Anna oltalmába ajánlották. A korszakban vált a szomszédos Osli temploma a buzgó katolikus Esterházy Pál nádor jóvoltából a Rábaköz és Sopron vármegye egyik leglátogatottabb Mária-kegyhelyévé.
Kapuváron a 17. század folyamán a lakosság gyarapodásával párhuzamosan megnőtt az iparosok, elsősorban a viselethez szükséges alapanyagokat és késztermékeket előállító kézművesek száma. Az uradalmi központ takács-, szűcs-, szabó-, varga és csizmadiamesterei számára a földesúr céhlevelet adományozott, amelyhez az uralkodótól királyi megerősítést is szerzett. A kézműves termékek az egykor híres kapuvári országos és hetivásárokon találtak gazdára.
A kiállított céhjelvények, céhláda, -zászló és -behívótábla mellett a vitrinekben az egyes mesterségek jellegzetes szerszámai, félkész és késztermékei láthatók.